
A chromosome-scale genome of Berberis wilsoniae reveals the evolution and chromosomal organization of benzylisoquinoline alkaloid-related genes金花小檗染色體水平基因組揭示芐基異喹啉生物堿相關(guān)基因的演化與染色體排布特征摘要本研究組裝得到金花小檗Berberis wilsoniae染色體水平基因組為芐基異喹啉生物堿相關(guān)基因研究提供基礎(chǔ)資源。通過比較基因組學、生物堿譜以及轉(zhuǎn)錄組分析揭示了該物種譜系特異性的基因重排特征并發(fā)現(xiàn)其小檗堿相關(guān)代謝過程在根中優(yōu)勢表達為開展小檗科與毛茛目植物的特化代謝及進化基因組學研究奠定基礎(chǔ)。1 引言植物次生代謝產(chǎn)物在植物防御、生態(tài)互作以及藥物開發(fā)中發(fā)揮重要作用Upadhyay 等。其中芐基異喹啉生物堿BIA是一類重要特化代謝物廣泛分布于基部真雙子葉植物。該類化合物具有多樣藥理活性包括抗菌、抗炎以及抗腫瘤活性Hagel Facchini。代表性 BIA 類化合物包括小檗堿、嗎啡、可待因、罌粟堿多數(shù)主要由毛茛目植物合成Tian 等。近年來多種 BIA 合成植物罌粟、黃連、黃檗、千金藤等的高質(zhì)量基因組與多組學比較數(shù)據(jù)集相繼發(fā)表極大推動了人們對 BIA 生物合成及其演化分化的認知。已有比較基因組研究表明BIA 代謝能力分散在多個植物譜系涵蓋毛茛目、無患子目、Proteales山龍眼目以及木蘭類植物說明 BIA 生物合成既存在譜系特異性分化也發(fā)生趨同進化Chen 等Liu 等Pei 等Liu 等Liu 等Xu 等Chen 等。目前已經(jīng)解析 BIA 生物合成多條關(guān)鍵酶促步驟包括柯勞靈-N-甲基轉(zhuǎn)移酶CNMT、小檗堿橋酶BBE以及多種 O-甲基轉(zhuǎn)移酶OMT如去甲柯勞靈 6-O-甲基轉(zhuǎn)移酶6OMT、3′-羥基-N-甲基柯勞靈 4′-O-甲基轉(zhuǎn)移酶4′OMTFacchini 等Choi 等Chen 等Liu 等Wu 等Shan 等。盡管該通路核心生化反應已有較多研究但不同植物類群中這些合成基因的演化模式仍尚不明確。毛茛目屬于真雙子葉植物中較早分化的類群同時也是 BIA 物質(zhì)最為豐富的植物目之一Xu 等Group 等。該目下罌粟科、毛茛科、小檗科多個物種均可合成大量具有藥用價值的 BIA 類化合物Xu 等Aalinezhad 等Muhammad 等。其中小檗屬植物可大量積累原小檗堿型生物堿 —— 小檗堿該物質(zhì)兼具抗菌、抗炎、降血糖、心臟保護等多種藥理活性Liu 等Fatima Hashmi 等Muhammad 等。雖然小檗屬藥用價值由來已久但相較于罌粟、黃連這些模式 BIA 合成植物小檗科基因組資源仍然匱乏。因此小檗屬中 BIA 合成基因的基因組組成、演化歷史、染色體排布模式仍有待解析。為解析毛茛目中 BIA 合成基因的演化規(guī)律本研究選取金花小檗Berberis wilsoniae作為研究對象開展基因組水平分析。本研究整合 PacBio HiFi、Hi-C 與 Illumina 測序數(shù)據(jù)組裝獲得金花小檗高質(zhì)量染色體水平參考基因組。結(jié)合比較基因組、轉(zhuǎn)錄組分析與系統(tǒng)發(fā)育重建系統(tǒng)鑒定 BIA 生物合成相關(guān)基因家族解析不同類群中 BIA 相關(guān)基因的復制模式與基因組排布特征。本研究不僅為金花小檗小檗堿代謝研究提供基因組資源也為理解毛茛目防御型次生代謝通路的演化提供新的比較基因組學證據(jù)。詳細材料與方法見支持信息部分。2 結(jié)果與討論2.1 基因組組裝與比較基因組概況為解析金花小檗中小檗堿及其相關(guān) BIA 代謝利用 PacBio HiFi、Hi-C 以及 Illumina 短讀長數(shù)據(jù)構(gòu)建染色體水平參考基因組。kmer 分析預估基因組大小約 1.02 Gb雜合度中等重復序列占比較高提示該基因組復雜度較高。最終組裝基因組大小 1228.47 Mbcontig N50 為 76.96 Mbscaffold N50 為 87.57 Mb99.16% 組裝序列錨定到 14 條染色體上圖 1。多項獨立指標證明組裝質(zhì)量可靠HiC 互作熱圖顯示清晰的染色體互作模式Illumina 讀段比對率 99.55%Merqury 評估一致性質(zhì)量值 QV48.47BUSCO 評估保守基因完整度 97.5%附圖、附表。重復序列注釋結(jié)果顯示轉(zhuǎn)座元件占基因組 44.83%以 LTR 反轉(zhuǎn)錄轉(zhuǎn)座子為主。本研究注釋得到 50 808 個蛋白編碼基因以及多類非編碼 RNA。以上結(jié)果說明金花小檗基因組組裝連續(xù)性與完整度高可作為生物堿合成基因挖掘與比較基因組分析的可靠參考基因組。金花小檗的基因組演化、組織特異性小檗堿積累與轉(zhuǎn)錄組分化A. Circos 圖展示金花小檗基因組的染色體模式圖、轉(zhuǎn)座元件TE密度、簡單序列重復SSR密度、基因密度、GC 含量以及基因組內(nèi)共線性區(qū)塊。 B. 韋恩圖展示 5 個代表性物種金花小檗、淫羊藿、黃連、罌粟、耬斗菜共有及物種特有基因家族。 C. 基于 OrthoFinder 得到的 12 個代表性被子植物的直系同源基因家族構(gòu)成。 D. 基于嚴格單拷貝直系同源基因構(gòu)建的物種系統(tǒng)發(fā)育樹、分化時間以及基因家族擴張 / 收縮情況。藍色條為 95% 最高后驗密度區(qū)間分支上數(shù)字代表擴張 / 收縮的基因家族數(shù)目。地質(zhì)年代縮寫Jur. 侏羅紀Cre. 白堊紀Pal. 古近紀N. 新近紀Q. 第四紀。 E. 利用靶向 LC–MS/MS 定量檢測根、莖、葉組織中的小檗堿。彩色連線連接同一個生物學個體的不同組織空心圓與誤差棒代表平均值 ± 標準差。數(shù)值經(jīng)過空白校正以組織干重進行歸一化并采用對數(shù)坐標軸展示。組織間差異采用重復測量單因素方差分析檢驗。 F. 葉、莖、根轉(zhuǎn)錄組的主成分分析PCAPC1、PC2 分別解釋 79.04% 和 10.7% 的變異。 G. 種內(nèi)與種間共線性基因?qū)Φ耐x替換率Ks分布反映金花小檗的復制歷史及其與代表性物種間的分化情況。本研究進一步對比金花小檗與其他被子植物的基因組特征。直系同源分析結(jié)果表明金花小檗保留與近緣物種共有的保守基因組框架同時擁有物種特有的基因組分。在本研究所選取的代表性物種中金花小檗、淫羊藿、黃連、罌粟和耬斗菜共有 10116 個基因家族圖與此同時金花小檗存在自身特有的基因家族說明其基因組是在共同祖先框架基礎(chǔ)上改造演化而來而非產(chǎn)生大量全新基因?;趪栏駟慰截愔毕低椿驑?gòu)建的系統(tǒng)發(fā)育樹為解析基因家族動態(tài)變化提供演化背景圖。金花小檗基因組一個顯著特征擴張的基因家族數(shù)量遠多于收縮的基因家族。在分析的 12894 個基因家族中5793 個發(fā)生擴張633 個發(fā)生收縮6468 個保持相對穩(wěn)定圖。功能富集結(jié)果顯示擴張基因家族主要富集于次生代謝、防御相關(guān)過程、超敏反應、傷口應答以及細胞程序性死亡。這些功能類別與 BIA 作為植物防御性化合物的生物學角色一致說明金花小檗基因組在一定程度上受到防御與特化代謝相關(guān)選擇壓力的塑造。Ks 分析也支持上述結(jié)論。共線性基因?qū)Φ耐x替換率分布存在明顯峰值說明金花小檗譜系發(fā)生過顯著的基因復制事件或復制基因保留事件圖。與近緣物種的比較還發(fā)現(xiàn)隨著系統(tǒng)發(fā)育距離增加Ks 值隨之升高。綜上結(jié)果表明金花小檗擁有被子植物保守的基因組骨架同時在防御與次生代謝相關(guān)功能上發(fā)生譜系特異性擴張為其生物堿合成能力奠定演化基礎(chǔ)。2.2 組織特異性生物堿積累與轉(zhuǎn)錄組分化為探究金花小檗生物堿積累是否存在組織差異測定根、莖、葉總生物堿含量并采用靶向 LC–MS/MS 對小檗堿進行定量圖附圖。本研究進一步考察該代謝差異是否伴隨全局性轉(zhuǎn)錄組分化。9 個樣本的 RNA 測序主成分分析可將根、莖、葉清晰分為三組圖。第一主成分解釋 79.04% 變異第二主成分解釋 10.70% 變異合計解釋總變異的 89.74%。該結(jié)果說明組織類型是本數(shù)據(jù)集轉(zhuǎn)錄組分化的最主要來源。葉片生物學重復聚集緊密重復性高根樣本也形成穩(wěn)定類群僅一個重復沿第二主成分出現(xiàn)輕微偏移莖樣本同樣獨立分組但離散程度略大。結(jié)果表明三種組織不僅生物堿含量存在差異整體轉(zhuǎn)錄狀態(tài)也顯著不同。代謝組與轉(zhuǎn)錄組聯(lián)合數(shù)據(jù)提示根并非單純被動儲存生物堿的組織。如果僅生物堿含量高、轉(zhuǎn)錄組無明顯分化則可解釋為被動積累但根同時具備高生物堿含量和獨特的基因表達譜說明根是生物堿相關(guān)代謝主動分化的主要組織。這不代表全部合成步驟都局限在根內(nèi)也不排除物質(zhì)轉(zhuǎn)運與轉(zhuǎn)錄后調(diào)控的作用。但綜合證據(jù)表明在金花小檗的組織層面生物堿代謝網(wǎng)絡(luò)中根處于核心地位。該結(jié)果為后續(xù)合成基因分析提供重要依據(jù)。根同時富集生物堿且轉(zhuǎn)錄組特征最突出是挖掘小檗堿及相關(guān) BIA 候選基因最有價值的組織。與此同時葉片生物堿含量也相對較高說明該物種的組織特化是數(shù)量差異型而非絕對的組織特異性??傮w而言組織層面的結(jié)果建立了清晰的化學與轉(zhuǎn)錄組差異為候選基因挖掘確定生物學背景。小檗堿的定量特征與基于紫外檢測的總生物堿譜并不一致說明金花小檗不同組織的生物堿差異并非只是總豐度的變化不同組織中各類 BIA 單體的相對占比存在區(qū)別。因此靶向小檗堿定量可以更直接地輔助解讀 BIA 候選基因在根中的富集表達后續(xù)研究可拓展更多 BIA 的廣譜代謝組檢測完整解析該物種組織特異性生物堿組成。2.3 小檗堿生物合成候選基因為挖掘金花小檗中參與小檗堿及其相關(guān) BIA 合成的候選基因篩選根相對于莖、葉均上調(diào)表達的基因結(jié)合功能注釋進行聯(lián)合分析附圖附表。該策略共篩選得到 10 個候選基因包含少量核心候選基因以及參與 BIA 通路主要步驟的多個輔助基因。由于根的總生物堿含量最高相比于在各組織廣泛低表達的基因根富集高表達基因更可能參與通路的活性合成過程。這套候選基因集合建立了組織生物堿積累與前面基因組分析結(jié)果之間的直接關(guān)聯(lián)。所有候選基因中信號最顯著的是 CNMT 同源基因 f11G026860。在兩組組織比較中該基因均在根中顯著上調(diào)是轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)中最突出的單一候選基因。CNMT 參與 BIA 通路早期甲基化步驟該基因的重要性與已有文獻報道一致。因此 Bwi11G026860 是目前金花小檗中最有可能承擔關(guān)鍵合成功能的候選基因。該結(jié)果的亮點不僅在于該基因高表達而是在大量復制保留的同源基因背景下這一個拷貝的表達優(yōu)勢非常突出。數(shù)據(jù)提示并非所有 CNMT 同源拷貝均等參與代謝而是特定拷貝在生物堿含量最高的組織中優(yōu)先發(fā)揮功能。候選基因集合第二個顯著特征多個 OMT 同源基因呈現(xiàn)明顯的根偏好表達。部分 OMT 候選基因在根中高表達在葉、莖中表達極低另一些則呈現(xiàn)梯度模式根表達最高莖中等葉片最低。雖然各個基因表達模式細節(jié)有差異但整體趨勢一致。BIA 通路的甲基化相關(guān)步驟在根中活性最高。該結(jié)果說明根富集型生物堿積累并非依靠單個基因而是由一組以甲基化功能為核心的表達模塊共同驅(qū)動。同時不同 OMT 同源基因表達譜存在差異提示這些保留的基因拷貝之間發(fā)生功能分化而非簡單的功能冗余。其余候選基因說明并非通路所有步驟都同等局限于根。BBE 同源基因與兩個 NCS 同源基因表現(xiàn)為根偏好或根、莖共表達不像 CNMT 和部分 OMT 基因那樣強烈富集于根。說明候選基因至少分為兩類表達模式一類強根富集與生物堿最高積累組織緊密關(guān)聯(lián)另一類在根、莖均可發(fā)揮功能。該模式具備生物學合理性部分通路步驟集中在終產(chǎn)物大量積累的組織另一些步驟則可在更多器官中發(fā)揮作用。2.4 BIA 相關(guān)基因的演化保守性與分化為從演化角度解析金花小檗候選基因比較多個代表性毛茛目物種的主要 BIA 相關(guān)基因家族解析其系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系與染色體分布。BIA 合成酶基因的比較染色體分布與局部基因簇排布見圖擴張基因家族功能富集結(jié)果見圖采樣植物代表性形態(tài)特征見圖。結(jié)果表明金花小檗篩選得到的候選基因歸屬于已知 BIA 通路家族并非來源于更大酶超家族中無關(guān)分支。說明金花小檗小檗堿生物合成依托一套與其他 BIA 合成植物共享的保守催化框架。因此該物種的特殊性大概率不是通路起源本身而是該譜系內(nèi)特定基因家族的保留、擴張與表達模式重塑。對 CNMT、BBE、OMT、CYP80 類蛋白的擴大系統(tǒng)發(fā)育分析顯示不同基因家族演化模式并不相同附圖。CNMT 類候選基因保守性最強與已報道功能 CNMT 基因聚為一支同時在所有核心候選基因中根富集表達最強提示該步驟是通路中相對穩(wěn)定的組成部分。與之相比OMT 家族演化模式更復雜分化為多個亞群分別承擔不同甲基化功能家族內(nèi)部分化程度更高。在 OMT 類家族中金花小檗候選基因分散在 6OMT 和 4′OMT 參考分支附近提示 OMT 功能發(fā)生多樣化。本研究也在金花小檗中鑒定到 CYP80 同源基因部分候選基因在系統(tǒng)發(fā)育樹上與已表征 CYP80B 蛋白親緣較近但無法明確判定為 CYP80B1 的直系同源基因。綜上可見BIA 通路部分區(qū)段演化保守另一些區(qū)段在譜系內(nèi)部及譜系之間發(fā)生更大程度分化。染色體分布特征進一步印證上述結(jié)論。金花小檗的 BBE 同源基因與 4′OMT 同源基因分布在染色體不同位置沒有形成明顯局部基因簇而 6OMT 類基因排布更集中9 號染色體上存在兩個緊密連鎖的基因提示該家族發(fā)生局部復制保留。這種差異說明同一代謝通路的基因不一定擁有相同基因組排布模式部分家族基因分散分布另一些存在局部擴張證據(jù)。這表明金花小檗 BIA 相關(guān)基因的演化并非協(xié)同統(tǒng)一的過程通路不同步驟的基因發(fā)生差異化變化。BIA 基因家族這種染色體排布差異對通路演化與調(diào)控具有潛在生物學意義。金花小檗 BIA 相關(guān)基因并未形成單一緊湊的代謝基因簇而是混合排布模式6OMT 家族存在局部復制保留BBE 與 4′OMT 基因分散分布。9 號染色體上兩個 6OMT 同源基因緊密連鎖可能源于串聯(lián)復制為甲基化相關(guān)步驟提供拷貝數(shù)增加或局部共調(diào)控的基因組基礎(chǔ)。與之相對BBE 與 4′OMT 基因分散排布提示通路其余步驟更可能依靠反式作用轉(zhuǎn)錄調(diào)控協(xié)同而非依靠物理成簇。結(jié)合只有部分 BIA 候選基因根富集表達的特征說明金花小檗小檗堿合成由兩類機制共同塑造特定基因家族的局部串聯(lián)復制以及物理上分散的通路基因的組織特異性調(diào)控??缥锓N比較進一步印證該結(jié)論。金花小檗、淫羊藿、黃連、罌粟之間BBE、4′OMT、6OMT 基因的拷貝數(shù)與基因組排布各不相同。部分物種存在成簇拷貝另一些僅保留少數(shù)分散拷貝不同家族擴張程度也存在差異。結(jié)果提示近緣物種可以擁有相同的核心生化通路但支撐通路的基因在基因組上的排布方式差異巨大。總體而言系統(tǒng)發(fā)育與比較基因組證據(jù)表明金花小檗小檗堿相關(guān)代謝是保守性與分化性的結(jié)合體。核心酶促框架與其他 BIA 合成類群共享但特定基因家族的拷貝數(shù)、染色體排布與表達模式發(fā)生譜系特異性重塑。結(jié)合基因組、組織化學與表達分析結(jié)果證明金花小檗 BIA 生物合成是在祖先共有代謝框架基礎(chǔ)上改造形成并非從頭誕生全新通路。Data Availability StatementAll raw sequence data have been deposited in the National Genomics Data Center (NGDC;BioProject - CNCB-NGDC) under BioProject accession number PRJCA060092 and GSA accession number CRA040064. The genome assembly and annotation files are available in ScienceDB atChromosome-level genome of Berberis wilsoniae.